L'agence crypto-zoologique Monarch doit faire face à une vague de monstres titanesques, comme Godzilla, Mothra, Rodan et surtout le redoutable roi Ghidorah à trois têtes. Un combat sans précédent entre ces créatures considérées jusque-là comme chimériques menace d'éclater. Alors qu'elles cherchent toutes à dominer la planète, l'avenir même de l'humanité est en jeu…
À la fin du XXe siècle, les monstres sont parqués sur l’île d’Ogasawara. Ils sont retenus sur l’île par des moyens prodigieux. Mais un jour, les barrières se dissipent et les monstres s’évadent. L’équipe du SY-3 est chargée d’enquêter. Ils se retrouvent face aux Kilaaks, des extraterrestres, auteurs du dysfonctionnement. Ils prévoient d’utiliser les monstres de l’île pour prendre le contrôle de la planète. Les monstres attaquent les capitales des plus grands pays simultanément. Un seul moyen de les arrêter, couper la liaison mentale entre les monstres et les Kilaaks.
Ryota vole un un bateau pour partir à la recherche de son frère disparu. Pendant le voyage en mer, le navire est attaqué par une terrible créature géante, Ebirah. Ayant accosté sur l'île de Letchi, il découvre que Mothra, un autre monstre, pourrait être capable de l'arrêter. En réalité, Mothra a besoin de renfort et Ryota va alors tout faire pour réveiller Godzilla...
Deux reporters, Ichiro Sakai et Junko Nakanishi, sont envoyés sur un site industriel dévasté par un violent cyclone. Ils y découvrent une étrange substance. Parallèlement, les pêcheurs de la baie de Yokohama ramènent un œuf géant et mystérieux qui est aussitôt acheté par Toharata, un homme d'affaires véreux. Malgré les recommandations du professeur Miura, inquiets de ce qui se cache dans l'œuf, Toharata décide d'en faire une attraction particulièrement lucrative pour les touristes et les curieux. À leur grande stupéfaction, de petites fées apparaissent pour reprendre l'œuf aux humains. Les « Aelinas », comme elles se nomment, sont décidés à récupérer ce qui appartient à leur déesse, la phalène géante Mothra.
Un nouveau Mothra prend son envol et doit combattre Death Ghidora pour sauver l'humanité.
Les survivants d'une épave se trouvent sur une île vraisemblablement inhabitée et irradiée. Une expédition conjointe de scientifiques roliscains et japonais explore l'île et découvre une population indigène et les minuscules Shobijin, deux prêtresses jumelles de la divinité de l'île, Mothra. Un Homme d'affaires, Clark Nelson kidnappe les fées, cherchant à les exploiter à des fins lucratives, ce qui oblige Mothra à se déchaîner pour les sauver.
Pour sauver le monde, Mothra remonte dans le temps pour tenter de vaincre un jeune roi Ghidorah.
Les nymphes jumelles de Mothra et les enfants de la ville trouvent une ville perdue, ainsi qu'un monstre géant attiré par les calamités environnementales.
